Во главе ВЧК-ОГПУ
Как деятель ВРК по инициативе Ленина стал организатором Всероссийской комиссии по борьбе с контрреволюцией. 20 декабря 1917 на заседании СНК по этому вопросу Дзержинский назначен председателем ВЧК (Всероссийской Чрезвычайной Комиссии по борьбе с контрреволюцией и саботажем) и был им до её преобразования в ГПУ в феврале 1922.
Как левый коммунист, выступал в ЦК против подписания Брестского мира, но, считая недопустимым раскол партии, при голосовании 23 февраля 1918 воздержался.
7 июля 1918 ушёл в отставку с поста председателя ВЧК как свидетель по делу об убийстве сотрудниками ВЧК германского посла В.Мирбаха; 22 августа вновь назначен на этот пост. В качестве шефа ВЧК проводил жесткую политику репрессий против противников большевистского режима
Дзержинский голосовал за Троцкого, не просто голосовал, а открыто Троцкого поддерживал при Ленине против Ленина.
Вы это знаете? Он не был человеком, который мог бы оставаться пассивным в чем-либо. Это был очень активный троцкист, и все ГПУ он хотел поднять на защиту Троцкого. Это ему не удалось.
— И. В. Сталин
С января 1919 член комиссии ЦК и Совета обороны (вместе с Иосифом Сталиным), выяснявшей в Вятке причины поражений Красной армии в районе Перми.
С марта 1919 по июль 1923 г. был одновременно наркомом внутренних дел и председателем военного совета войск ВОХР, а с ноября 1920 — войск ВНУС, с февраля 1920 председатель комитета по всеобщей трудовой повинности.
В сентябре 1919 и в октябре 1920 председатель Комитета обороны Москвы.
С февраля 1920 председатель Главного комитета по всеобщей трудовой повинности.
С апреля кандидат в члены Оргбюро ЦК РКП(б), с 1921 член Оргбюро.
После покушения на Ленина осуществлял «красный террор».
Возражал против ограничения полномочий ЧК, а на критику злоупотреблений ЧК заявлял, что «там, где пролетариат применил массовый террор, там мы не встречаем предательства» и что «право расстрела для ЧК чрезвычайно важно», даже если «меч её при этом попадает случайно на головы невиновных».
Сведения о Дзержинском крайне противоречивы, как и то неспокойное время, в котором он жил. ешался вопрос о выборе нового пути развития страны, он вызывал ожесточенные внутренние споры.
Неоднозначными сегодня могут выглядеть и деятели тех времен.
Одновременно с вышеупомянутой цитатой известна инструкция Дзержинского для производящих обыск и дознание: «Пусть все те, которым поручено произвести обыск, лишить человека свободы и держать его в тюрьме, относятся бережно к людям арестуемым и обыскиваемым, пусть будут с ними гораздо вежливее, чем даже с близким человеком, помня, что лишенный свободы не может защищаться и что он в нашей власти.
Каждый должен помнить, что он представитель Советской власти рабочих и крестьян и что всякий его окрик, грубость, нескромность, невежливость — пятно, которое ложится на эту власть».
На 7 съезде Советов Дзержинский предложил, чтобы ВЧК отказалась от применения смертной казни и вошла во ВЦИК и Совнарком с просьбой утвердить это решение и распространить его на судебные органы. Ленин горячо поддержал инициативу Дзержинского.
Руководил борьбой с повстанческим движением на Украине. Во время войны с Польшей в 1920 начальник тыла (возглавлял охрану революционного порядка) и член Временного ревкома Польши и Польского бюро ЦК РКП(б), одновременно член ЦИК коммунистической рабочей партии Польши, действовавшего в Смоленске.
После окончания войны — председатель комиссии по выработке мер по усилению охраны государственных границ.
В 1922-26 председатель ГПУ (ОГПУ).
Возглавляя в начале 1923 комиссию ЦК по расследованию конфликта между Закавказским крайкомом и грузинскими коммунистами, оправдывал нейтралистскую линию крайкома и его председателя Григория Орджоникидзе, как отвечающую директивам ЦК.